La vie intime des poissons-clowns

Les poissons-clowns vivent par petits groupes en symbiose avec une anémone de mer. Après avoir montré en 2007 que les sons d'agression des poissons-clowns résultaient du claquement de leurs dents buccales, les chercheurs du Laboratoire de Morphologie Fonctionnelle et Évolutive de l'Université de Liège se sont intéressés au rôle joué par les signaux acoustiques d'agression et de soumission dans le mode de vie des petits groupes de poissons-clowns. Orphal Colleye a ainsi mis en évidence la manière dont les signaux acoustiques produits par ces poissons participent à la régulation des relations très hiérarchisées au sein de ces petits groupes où chacun, asexué au départ, attend son tour avant de devenir d’abord mâle puis femelle. Et Nemo alors ? Hélas, le dessin animé nous a trompés !

Il existe 29 espèces de poissons-clowns. Membres de la famille des Pomacentridae, elles appartiennent presque toutes au genre Amphiprion, une seule, rangée dans le genre Premnas, faisant exception à la règle. Les poissons-clowns se rencontrent dans les récifs coralliens de l'océan Indo-Pacifique, où ils vivent par groupes en symbiose avec une anémone de mer. Leur survie requiert ce mutualisme. Assez mauvais nageurs dans la plupart des cas, ils doivent en effet se cantonner la majeure partie du temps dans un refuge adapté, sous peine de devenir des proies faciles.

Adaptée à leur besoin de protection, l'anémone l'est assurément car les poissons-clowns, contrairement à leurs prédateurs, sont immunisés contre les attaques urticantes auxquelles elle se livre, via ses tentacules, pour paralyser les intrus. Toutefois, si le poisson-clown de Clark (Amphiprion clarkii), par exemple, est capable de vivre dans une dizaine d'espèces d'anémones de mer, d'autres, tel le poisson-clown tomate (Amphiprion frenatus), ne peuvent trouver asile que dans une seule d'entre elles.

La vie au « village » est assez particulière. Tout d'abord - mais cela n'est pas vraiment exceptionnel -, c'est la femelle qui porte la culotte. Et pour cause : elle contrôle le changement de sexe. Si elle vient à mourir ou à disparaître pour une quelconque autre raison, son compagnon attitré, le mâle dominant, se mue en femelle. Et cela entraîne une révolution de palais. De fait, autour du « couple légitime » gravite un petit nombre de poissons immatures (quatre ou moins suivant les espèces) dont les gonades ne sont pas encore sexuellement fonctionnelles. Hiérarchisés sur la base de leur taille respective, ces individus attendent leur tour dans la file, prêts à gravir les échelons qui, au gré des disparitions de congénères, les conduiront à la reproduction en tant que mâle dominant, puis en tant que femelle.

Comme le précise Orphal Colleye, assistant au Département de Biologie, Écologie, Évolution de l'Université de Liège (ULg) et chercheur postdoctorant au Laboratoire de Morphologie Fonctionnelle et Évolutive de la même institution, les poissons-clowns sont des hermaphrodites protandres. « En d'autres termes, dit-il, ils ont pour caractéristique de devenir mâles avant de se transformer ultérieurement en femelles lors de leur accession à la maturité. Ils se distinguent ainsi de nombreuses autres espèces de poissons, pour lesquels l'hermaphrodisme est protogyne - l'individu acquiert d'abord les caractères sexuels femelles et ensuite mâles. »

Résumons-nous. Dans l'anémone, une femelle, un mâle, quelques immatures subordonnés. Si la femelle disparaît, le mâle devient femelle et l'immature doté de la plus grande taille devient mâle. Si c'est le mâle qui disparaît, la femelle se trouve un nouveau « conjoint » en la personne du plus grand des immatures, lequel aura acquis les caractères sexuels mâles. Dans ces deux cas de « familles recomposées », chaque immature monte un barreau de l'échelle qui doit le mener à la reproduction.

Et Nemo alors ? Le dessin animé nous aurait-il berné ? Eh oui, cruelle désillusion ! Seul rescapé des œufs déposés sur un coin de rocher au pied de l'anémone familiale, le petit poisson n'aurait pu passer sa vie sous la protection de son père après que sa mère eut été mangée par un barracuda. Non, son père serait devenu mère et lui-même, Nemo, lui aurait donné une progéniture en temps voulu...

Agressions verbales

Plus sérieusement, on peut se demander quel est le moteur des processus de transformation qui engendrent un mâle dominant au départ d'un immature et une femelle à partir d'un mâle. « On ignore la nature exacte du facteur qui contrôle ce changement de sexe, indique Orphal Colleye. Est-il chimique, visuel ou acoustique ? Il serait assurément très intéressant d'entreprendre des recherches sur le sujet. »

Autre question : comment est régie la vie du petit groupe de poissons-clowns attachés à une anémone ? Réponse : essentiellement par des relations de domination et de soumission au sein d'un système hiérarchique basé sur la taille des individus. Dans ce cadre, il apparaît, nous y viendrons, que la communication acoustique peut jouer un rôle primordial.

En 2007, le professeur Éric Parmentier, responsable du Laboratoire de Morphologie Fonctionnelle et Évolutive de l'ULg, et Orphal Colleye avaient été les premiers à élucider le mécanisme par lequel les poissons-clowns émettent des sons d'agression lors de la défense de leur territoire ⁽¹⁾(Lire l'article Nemo parle vraiment). Jusque-là, deux procédés utilisés par les poissons pour générer des sons avaient été bien identifiés. Le premier consiste en la production de sons dits de stridulation, obtenus par la friction de deux parties dures du corps - par exemple, le frottement de l'articulation de la nageoire pectorale sur la ceinture scapulaire ou celui des dents pharyngiennes les unes contre les autres.

La deuxième technique met en jeu la vessie natatoire, diverticule du tube digestif formant une poche d'air localisée sous les vertèbres de la cavité abdominale. Cet air permet au poisson de se stabiliser entre deux eaux en économisant son énergie, mais il peut aussi, chez certaines espèces, être employé pour produire du son. En effet, certains poissons font vibrer leur vessie natatoire à la manière d'un tambour à l'aide de muscles dits « soniques » qui s'insèrent soit directement sur elle, soit sur une structure connexe. D'autres expulsent l'air contenu dans la vessie par la bouche (cas de l'anguille) ou par l'anus (hareng...). On dira que l'anguille rote et que le hareng pète.

Qu'ont montré les chercheurs du Laboratoire de Morphologie Fonctionnelle et Évolutive chez le poisson-clown de Clark ? Que c'était par voie buccale que celui-ci produisait des sons d'agression. Le couplage d'un hydrophone, d'une caméra à haute vitesse (500 images par seconde) et d'un appareil à rayons X (de petites billes de plomb avaient été insérées dans plusieurs éléments osseux du crâne de l'animal) leur permit d'élucider la mécanique intime du système.

Lorsque le poisson « jette » la tête en arrière, l'inertie entraîne l'ouverture de la bouche et, simultanément, un abaissement de la langue. Or, comme l'explique Éric Parmentier, cette dernière est reliée à la mâchoire inférieure par deux ligaments. Aussi, au-delà d'un certain point, leur extension provoque-t-elle la fermeture très rapide (moins de 10 millisecondes) de la bouche, induisant ainsi un claquement des mâchoires buccales. Le choc des dents est à l'origine d'un son d'une durée approximative de 20 millisecondes.

Chacun à sa place

Dans des travaux publiés en novembre 2012 par la revue PLoS One⁽²⁾, Orphal Colleye a abordé la question de la communication chez les poissons-clowns en s'intéressant à la manière dont étaient régies les interactions entre les individus vivant sous un même « toit ». Effectuées au moyen d'une caméra sous-marine (25 images par seconde) maintenue dans un caisson étanche et couplée à un hydrophone, ses observations eurent lieu tantôt sur le terrain, tantôt sur des groupes de poissons prélevés en milieu naturel au Japon, avec leur anémone, et placés ensuite en aquarium.

Que découvrit le biologiste de l'ULg ? La présence, à côté des sons d'agression, de sons de soumission dont le mécanisme producteur demeure néanmoins inconnu - les mâchoires de l'animal ne bougent pas - et dont l'émission est accompagnée d'un comportement caractéristique que les spécialistes qualifient de « headshaking ». « En clair, le poisson subordonné se place de côté par rapport au dominant et frétille  de la tête et du corps, ce qui engendre une onde vibratoire qui démarre au niveau de la tête avant de se poursuivre le long du corps du poisson », indique Orphal Colleye.

Selon lui, les signaux acoustiques d'agression et de soumission pourraient remplir un rôle primordial dans le mode de vie des petits groupes de poissons-clowns partageant la même anémone de mer. Non seulement les interactions d'agression et de soumission se révèlent extrêmement fréquentes dans ces groupes, mais il apparaît également que les sons tant d'agression que de soumission sont fonction, en termes de fréquence et de durée de son, de la taille du poisson émetteur. Plus un poisson est grand, plus la durée des sons qu'il émet est longue et plus leur fréquence est basse. Autrement dit, ils sont le reflet de la hiérarchie en vigueur dans le groupe.

En principe, chacun sait donc à qui il a affaire. Et il est probable, selon l'analyse d'Orphal Colleye, que les signaux sonores agressifs émis par un individu hiérarchiquement supérieur à destination d'un subordonné et les signaux de soumission produits en retour par ce dernier aient pour but d'éviter des confrontations qui pourraient nuire à l'intégrité physique des « belligérants ». Tout se passe comme si le dominant adressait des rappels à l'ordre (« Reste à ta place, c'est moi qui commande ici ») au subordonné, lequel lui confirmerait son allégeance (« Pas de problème, c'est toi le chef »). « Certains auteurs ont eu l'idée de placer des individus de même taille au sein de la même anémone. Cette similarité de taille avait pour conséquence de créer des conflits qui se sont traduits par la fuite d'un des protagonistes et parfois par sa mort », rapporte Orphal Colleye.

Dans les comportements de soumission, l'aspect visuel est manifestement important. Non seulement parce que, comme nous le mentionnions, le message sonore y est toujours accompagné du « headshaking », mais plus encore parce qu'il arrive que cette parade soit effectuée sans l'émission du moindre son. « On peut donc imaginer que le signal sonore représente une forme de renforcement du message de soumission transmis par le biais du "headshaking" », commente le chercheur.

Silence dans la chambre

Notre interlocuteur a montré par ailleurs que les sons étaient exactement les mêmes, si ce n'est par leur durée et leur fréquence, elles-mêmes liées à la taille de l'individu, qu'ils soient produits par une femelle⁽³⁾, un mâle ou un poisson immature. Bref, le sexe n'influe en rien sur la signature acoustique.

Il y a plus étonnant encore. Dans une étude parue en 2011 dans la revue BMC Evolutionary Biology⁽⁴⁾, Orphal Colleye a comparé les sons d'agression chez 14 espèces de poissons-clowns. Aucune différence ! À nouveau, seule la taille des individus, toutes espèces confondues, apporte une nuance (durée et fréquence du son) permettant de les discriminer à partir de leur production sonore. « Bien que certaines espèces présentent des formes de corps différentes, bien que chez certaines d'entre elles, les dents buccales (qui vont entrer en contact lorsque le poisson claquera les mâchoires) soient caniniformes et chez d'autres, incisiformes, la signature acoustique est identique », souligne Orphal Colleye.

Dans l'étude publiée par PLoS One cet automne, le chercheur ne s'est pas contenté d'analyser les interactions d'agression et de soumission au sein des groupes de poissons-clowns ; il a également essayé de déterminer s'il y avait production de sons lors de la reproduction. Cela avait déjà été observé chez d'autres espèces de Pomacentridae, mais on ignorait encore s'il en était de même chez le poisson-clown. Armé de sa caméra 25 images/sec. et de son hydrophone, Orphal Colleye a d'abord observé des couples pendant un mois à l'aquarium de Brest (Oceanopolis), où sont élevées six espèces de poissons-clowns. Quelle que soit l'espèce, la reproduction n'était jamais accompagnée de l'émission du moindre son.

Craignant un possible biais comportemental dû à la captivité, le biologiste se rendit ensuite à la Sesoko Station sur l'île d'Okinawa (Japon), dont les récifs coralliens abritent quatre espèces de poissons-clowns. « Plusieurs couples de poissons-clowns y sont maintenus en semi-captivité dans des aquariums présentant des conditions similaires à celles du milieu naturel - même photopériode, même température de l'eau, etc., dit-il. Là non plus, jamais l'hydrophone ne capta de son au cours des différents cycles de reproduction auxquels j'ai assisté. » La chance lui a également permis d'être témoin d'une reproduction en milieu naturel. Constat identique : les poissons-clowns demeurèrent « muets ».

Pourquoi, contrairement aux autres espèces de Pomacentridae espionnées pendant leurs « ébats », les congénères de Nemo se taisent-ils durant ces moments cruciaux ? Sans doute, parce que le groupe est totalement hiérarchisé, que seul le mâle dominant a la possibilité de féconder les œufs déposés par la femelle après le jeu des parades nuptiales. Bref, il « jouerait à l'économie ». « C'est en tout cas mon hypothèse, indique Orphal Colleye. Chez les poissons-clowns, le couple peut perdurer plusieurs années. Aussi le mâle n'a-t-il plus vraiment besoin de séduire la femelle. »

(1) Parmentier E., Colleye O., Fine L.M., Frédérich B., Vandewalle P., Herrel A. 2007. Sound production in the clownfish Amphiprion clarkii. Science 316 : 1006.

(2) Colleye O., Parmentier E. 2012. Overview on the diversity of sounds produced by clownfishes (Pomacentridae): importance of acoustic signals in their peculiar way of life. Plos ONE 7 : 11.

(3) Contrairement au mâle dominant et aux immatures, la femelle ne produit pas de sons de soumission

(4) Colleye O., Vandewalle P., Lanterbecq D., Lecchini D., Parmentier E. 2011. Interpsecific variation of calls in clownfishes: degree of similarity in closely related species. BMC Evolutionary Biology 11 : 365.